《恶魔高校D×D第三季》延续前作剧情，主角兵藤一诚身为恶魔眷属，在经历诸多战斗后，生活依旧不平静。天界、恶魔界、堕天使等多方势力暗流涌动，新的危机不断袭来。一诚所在的驹王学园看似平静，实则隐藏着巨大阴谋。 本季中，一诚与伙伴们遭遇了强大敌人，如神灭具持有者。他们为守护重要之人，不断突破自我极限。莉亚丝带领眷属们积极迎战，成员们之间的羁绊也在战斗中愈发深厚。同时，一诚的神器「赤龙帝的笼手」不断进化，助他在关键时刻发挥关键作用。在一系列惊心动魄的战斗和精彩冒险中，一诚等人逐渐成长，共同应对来自各方的挑战。